在某个朔夜,犬夜叉一行和妖怪奈落展开最终决战。经过一番艰苦缠斗,他们终于消灭这个邪恶的妖怪,漫长的征战终于告一段落。戈薇短暂回到现代休整,随后再次和犬夜叉、七宝踏上寻找四魂玉碎片的旅程;法师弥勒的风穴消失,他返回寺庙拜祭父亲;珊瑚则和云母四处寻找流浪的弟弟琥珀。 安宁的日子并未持续太久,获得自由的神乐在神无的的指引下,见到被封禁在生命之镜中的神久夜。五十年前,在神久夜的力量下,大地陷入永久的月圆之夜。弥勒的父亲弥苞法师将其封禁。为了解开禁锢,神久夜授意神乐寻找龙头之玉、蓬莱玉枝、佛之石钵、火鼠裘、燕之子安贝等五样宝贝。渴望得到永远自由的神乐心甘情愿为其驱使,甚至向犬夜叉和琥珀发起攻击。为了阻止世界毁灭,犬夜叉一行人重新聚首,向神久夜所在的富士山进发……
安娜(达科塔·约翰逊饰)在出版业找到了一份很有前途的新工作,并准备开始她的新生活。格雷(杰米·多南饰)仍在对安娜进行热情的攻击。尽管安娜已经决定摆脱过去的物种,但她仍然无法抗拒格雷的魅力。最后,在格雷承诺他会做出改变后,安娜再次接受了他。
东田大辅(中村悠一 配音)是一位平凡不起眼的男子,因为家境实在贫困,于是不得不来到一间家庭餐厅打工以维持生计。东田虽然其貌不扬,却有着十分认真踏实的性格,因此深受上司和后辈的信赖。